Ngay từ khi còn trẻ, Šuker đã ghi được 15 bàn thắng trong 25 lần khoác áo đội tuyển trẻ Nam Tư. Năm 1990, ông được gọi vào đội tuyển Nam Tư tham dự vòng chung kết World Cup 1990 tại Ý, tuy nhiên không có cơ hội ra sân.

Ngày 22 tháng 12 năm [1990, ông có trận ra mắt quốc tế trong màu áo đội tuyển mới thành lập Croatia trong trận đấu giao hữu gặp Romania. Tuy nhiên vào năm 1991, Šuker có được 2 trận khoác áo đội tuyển Nam Tư [3], do Croatia chưa được công nhận là thành viên của FIFA và UEFA tại thời điểm đó, và ghi bàn thắng quốc tế đầu tiên của mình và là bàn thắng duy nhất cho Nam Tư.

Trong trận đấu thứ hai cho Croatia, trận giao hữu với México năm 1992, ông ghi một cú đúp giúp Croatia thắng 3-0. Sau đó Šuker cùng Croatia tham dự giải đấu quốc tế quan trọng đầu tiên, Euro 1996, với một kỉ lục ở vòng loại là 12 bàn ghi được trong 10 trận đấu loại [4].

Tại vòng chung kết ở Anh, Šuker ghi 3 bàn trong 4 trận, trong đó có 2 bàn trong trận đại thắng đương kim vô địch Đan Mạch 3-0 ở vòng bảng. Sau đó, ông cũng góp phần đưa Croatia tham dự vòng chung kết World Cup đầu tiên khi ghi được 5 bàn trong 9 trận ở vòng loại World Cup 1998 tại Pháp.

Đây là giải đấu thành công nhất trong sự nghiệp của Šuker. Ông giành được danh hiệu Vua phá lưới của giải đấu, ghi 6 bàn trong 7 trận và đưa Croatia tới vị trí thứ ba một cách đầy bất ngờ đối với quốc gia tham dự World Cup lần đầu tiên kể từ khi độc lập. Ông đóng góp 1 bàn trong mỗi trận Croatia có bàn thắng, ghi các bàn thắng quyết định trong những trận thắng 1-0 trước Nhật Bản ở vòng bảng, Romania ở vòng 16 đội và chiến thắng cuối cùng 2-1 trước Hà Lan tại trận tranh vị trí thứ ba. Šuker cũng đưa đội tuyển tiến gần đến chung kết, khi ghi bàn mở tỉ số trong trận bán kết gặp Pháp trước khi Lilian Thuram ghi 2 bàn thắng [5] đảo ngược tình thế, giúp Pháp thắng 2-1 vào chung kết.

Sau World Cup 1998, Šuker tiếp tục thi đấu cho Croatia ở vòng loại Euro 2000. Tuy ông đóng góp 4 bàn trong 7 trận vòng loại nhưng Croatia không vượt qua được vòng loại. Ông cũng có mặt trong đội hình Croatia tham dự World Cup 2002 tại Hàn Quốc, nhưng chỉ chơi có 63 phút trong trận mở màn gặp Mexico và thua 0-1. Ở vòng loại giải đấu này ông chỉ ghi được 1 bàn trong 6 trận. Sau World Cup 2002, ông kết thúc sự nghiệp quốc tế, trở thành thần tượng của nhiều trẻ em trên thế giới, đặc biệt tại quê nhà Croatia, nơi ông được coi là anh hùng dân tộc.

Šuker thi đấu tổng cộng 71 trận đấu quốc tế trong sự nghiệp, 2 trận cho Nam Tư và 69 trận cho Croatia, và ghi tổng cộng 46 bàn thắng. Kỉ lục ghi 45 bàn cho đội tuyển Croatia còn tồn tại lâu dài khi những cầu thủ đứng sau đều ghi chưa tới 30 bàn.